Complexes of Fungal Endoliths in Shells of Cultured Giant Oysters Crassostrea gigas (Ostreidae), Healthy and Infected by the Boring Sponge Cliona vastifica (Clionaidae)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The mycobiota of shells of the oysters Crassostrea gigas, healthy and infected by the boring sponge Cliona vastifica, was studied at the mussel and oyster farm of the Mariculture Research Association LLC (city of Sevastopol, Crimea, Black Sea) in April 2020. Sixty-four species of microscopic fungi from 24 genera, 13 families, 10 orders, 6 classes from the divisions Ascomycota, Basidiomycota, and Mucoromycota were isolated and identified from the endogenous layers of oyster shells. Forty-two species of fungi were found in the shells of healthy oysters, while 54 species of fungi were found in sponge-infected oysters. The largest number of species belonged to the genera Aspergillus, 13 species (8 species in healthy and 11 species in infected ones) and Alternaria, 14 (8 and 14, respectively), representatives of which can cause opportunistic infections (pathogenicity group BSL-1). 39.5% of opportunistic fungal species and one from the BSL-2 pathogenicity group (Aspergillus fumigatus, frequency of occurrence 6.3%) were found in the shells of healthy oysters. The infected shells contained 45.5% of opportunistic species and five from the BSL-2 group (A. fumigatus, 10.4%, A. flavus, 8.3%, Botryomyces sp., Fusarium oxysporum and Phaeoacremonium parasiticum, 4.2% each). In general, the similarity of the species composition of fungi on healthy and infected shells was 62.5%; 30 common species were detected. It was found in the course of studies that the perforation of oyster shells caused by the sponge Cliona vastifica increases the diversity of fungal species in the endogenous layers of mollusk shells.

About the authors

N. I Kopytina

Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences; A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Science

Email: kopytina_n@mail.ru
Borok, Russia; Sevastopol, Russia

E. A Bocharova

A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Science

Sevastopol, Russia

A. S Kartunen

Petrozavodsk State University

Petrozavodsk, Russia

References

  1. Ашихмина Т.Я., Домрачева Л.И., Кондакова Л.В. и др. 2018. Микроорганизмы как агенты биомониторинга и биоремедиации загрязненных почв. Киров: Науч. изд. ВятГУ.
  2. Баринова К.В., Власов Д.Ю., Щипарев С.М. и др. 2010. Органические кислоты микромицетов, изолированных с каменистых субстратов // Микология и фитопатология. Т. 44. Вып. 2. С. 137.
  3. Билай В.И., Коваль Э.З. 1988. Аспергиллы. Киев: Наук. думка.
  4. Борзых О.Г. 2013. Биоразнообразие мицелиальных грибов – ассоциантов двустворчатых моллюсков залива Петра Великого Японского моря: Автореф. дис. … канд. биол. наук. Владивосток.
  5. Гаевская А.В. 2007. Паразиты, болезни и вредители мидий (Mytilus, Mytilidae). III. Грибы (Fungi), лишайники (Mycophycophyta), растения (Plantae). Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика.
  6. Гаевская А.В., Лебедовская М.В. 2010. Паразиты и болезни гигантской устрицы (Crassostrea gigas) в условиях культивирования. Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика.
  7. Гаевская А.В., Лебедовская М.В. 2011. Микробиологические и паразитологические аспекты биотехнологии культивирования гигантской устрицы (Crassostrea gigas) в Чeрном море // Промысловые биоресурсы Чeрного и Азовского морей. Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика.
  8. Губанов В.В. 1990. Влияние раковинной болезни на состояние естественных поселений устриц Ostrea edulis и их культивирование в Чeрном море: Автореф. дис. … канд. биол. наук. Севастополь.
  9. Донерьян Л.Г., Водянова М.А., Тарасова Ж.Е. 2016. Микроскопические почвенные грибы – организмы-биоиндикаторы нефтезагрязненных почв // Гигиена и санитария. № 95(9). С. 891. https://doi.org/10.18821/0016-9900-2016-95-9-891-894
  10. Зайцев Ю.П., Александров Б.Г., Берлинский Н.А. и др. 2004. Базовые биологические исследования Одесского морского порта (август–декабрь 2001 г.): итоговый отчет. Серия монографий Одесского демонстрационного центра программы ГлоБалласт. Одесса: б/и. Вып. 7.
  11. Зачиняева А.В. 2006. Микологический мониторинг техногенно загрязненных почв северных регионов России: Автореф. дис. … докт. биол. наук. Петрозаводск.
  12. Зеленская М.С., Власов Д.Ю. 2006. Микромицеты на памятниках национального заповедника Херсонес Таврический (Крым) // Микология и фитопатология. Т. 40. Вып. 5. С. 370.
  13. Киреева Н.А., Рафикова Г.Ф., Бакаева М.Д. 2006. Влияние загрязнения нефтью на накопление оппортунистических грибов в почве // Проблемы медицинской микологии. Т. 8. № 3. С. 29.
  14. Ковальчук Н.А. 1989. Фауна перфораторов раковин тихоокеанской устрицы, культивируемой в Черном море // Научно-технические проблемы марикультуры в стране: Тез. докл. Всесоюз. конф. 16–20 мая, 1989. Владивосток. С. 95.
  15. Копытина Н.И. 2005. Распространение грибов рода Chaetomium Kze: Fr (Ascomycota) в северо-западной части Черного моря // Микол. и фитопатол. Т. 39. Вып. 5. С. 12.
  16. Копытина Н.И. 2020. Микобиота пелагиали Одесского региона северо-западной части Черного моря // Вестн. Томск. гос. ун-та. Биология. № 52. С. 140. https://doi.org/10.17223/19988591/52/8
  17. Копытина Н.И., Лебедовская М.В. 2014. Микромицеты – эпибионты гигантской устрицы Crassostrea gigas, культивируемой в Чeрном море // Морской экол. журн. Т. 13. № 2. С. 41.
  18. Копытина Н.И., Бочарова Е.А. 2025. Мицелиальные грибы донных отложений Черного моря // Биология внутр. вод. Т. 18. № 3. С. 428. https://doi.org/10.31857/S0320965225030049
  19. Кракатица Т.Ф., Каминская Л.Д. 1979. Сверлящая деятельность губок – вредителей устричных банок Черного моря // Биология моря. Вып. 6. С. 15.
  20. Лебедовская М.В. 2009. Поражение створок дальневосточной устрицы Crassostrea gigas, культивируемой в Чeрном море, сверлящей губкой Pione vastifica // Экология моря. Вып. 77. С. 67.
  21. Лебедовская М.В. 2013. Морфометрические и микробиологические показатели гигантской устрицы Crassostrea gigas при поражении сверлящей губкой Pione vastifica // Морський екологічний журнал. Т. 12. № 1. С. 48.
  22. Лебедовская М.В., Андреева Н.А. 2007. Микрофлора тихоокеанской устрицы (Crassostrea gigas), культивируемой в бухте Казачья в Черном море (предварительные данные) // Экология моря. Вып. 73. С. 51.
  23. Леонтьев Д.В., Сербин А.Г., Росихин В.В. и др. 2010. Медицинская микология с основами микотоксикологии // Учебник для высших учебных заведений. Харьков: б/и.
  24. Лисицкая Е.В., Щуров С.В. 2020. Роль полихет в сообществе обрастания на мидийно-устричных фермах (Крым, Черное море) // Вопр. рыболовства. Т. 21. № 1. С. 74. https://doi.org/10.36038/0234-2774-2020-21-1-74-83
  25. Мальцев В.Н. 2018. Проблемы инфекционных заболеваний устриц при их разведении // URL:https://azniirkh.vniro.ru/content/read/archive/otdelakvakulturyi/problemyi-infektsionnyih-zabolevaniyustritspri-ih-razvedenii (дата обращения 04.11.24).
  26. Марфенина О.Е. 2005. Антропогенная экология почвенных грибов. М.: Медицина для всех. Национальная Академия Микологии.
  27. Мачкевский В.К. 2001. Эпизоотическая ситуация в прибрежной зоне Севастополя в связи с задачами культивирования мидий и устриц // Экология моря. Вып. 56. С. 51.
  28. Методы экспериментальной микологии. 1982. Справочник. Киев: Наук. думка.
  29. Пестерев П.Н., Хардикова С.А. 2020. Псевдомикозы и глубокие микозы: учебное пособие. Томск: Издво СибГМУ.
  30. Пиркова А.В. 2002. Пораженность черноморских устриц раковинной болезнью: меры профилактики и селекция на устойчивость к заболеванию // Вісник Житомирського держ. універс. ім. Івана Франка. Т. 10. С. 72.
  31. Пиркова А.В., Дeменко Д.П. 2008. Случаи раковинной болезни у гигантской устрицы Crassostrea gigas (Bivalvia), культивируемой в Черном море // Биол. моря. Т. 34. № 5. С. 359.
  32. Пиркова А.В., Ладыгина Л.В., Холодов В.И. 2020. Биологические и биотехнические аспекты организации и функционирования устричного питомника на Чeрном море. Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского РАН. Севастополь: ФИЦ ИнБЮМ.
  33. Поликсенова В.Д., Храмцов А.К., Пискун С.Г. 2004. Методические указания к занятиям спецпрактикума по разделу “Микология. Методы экспериментального изучения микроскопических грибов” для студентов 4 курса дневного отделения специальности “G 31 01 01 – Биология”. Минск: БГУ.
  34. Попов М.А., Ерохин А.В. 2017. Течения в районе устрично-мидийной фермы как фактор оптимального функционирования марихозяйства (Севастополь, Чeрное море) // Морской биол. журн. Т. 2. № 4. С. 58. https://doi.org/10.21072/mbj.2017.02.4.06
  35. Рябинин И.А. 2023. Краткий очерк экологии микроскопических грибов // Проблемы медицинской микологии. Т. 25. № 4. С. 15. https://doi.org/10.24412/1999-6780-2023-4-15-22
  36. Супрунович А.В., Макаров Ю.Н. 1990. Культивируемые беспозвоночные. Пищевые беспозвоночные: мидии, устрицы, гребешки, раки, креветки. Киев: Наук. думка.
  37. Терехова В.А. 2007. Микромицеты в экологической оценке водных и наземных экосистем. М.: Наука. ФАО. 2022.
  38. Состояние мирового рыболовства и аквакультуры. На пути к “голубой” трансформации. Рим: ФАО. https://doi.org/10.4060/cc0461ru
  39. Bindschedler S., Cailleau G., Verrecchia E. 2016. Role of fungi in the biomineralization of calcite // Minerals. V. 6. № 41. Р. 1. https://doi.org/10.3390/min6020041
  40. Borzykh O.G., Zvereva L.V. 2012. Mycobiota of the giant oyster Crassostrea gigas (Thunberg, 1787) (Bivalvia) from the Peter the Great Bay of the Sea of Japan // Microbiology. V. 81. № 1. Р. 117.
  41. Burford E.P., Hillier S., Gadd G.M. 2006. Biomineralization of fungal hyphae with calcite (CaCO3) and calcium oxalate mono- and dihydrate in Carboniferous limestone microcosms // Geomicrobiol. J. V. 23. Р. 599.
  42. Carroll J.M., O’Shaughnessy K.A., Diedrich G.A. et al. 2015. Are oysters being bored to death? Influence of Cliona celata on Crassostrea virginica condition, growth and survival // Diseases of aquatic organisms. V. 117. № 1. Р. 31. https://doi.org/10.3354/dao02928
  43. Carver C.E., Theriault I., Mallet A.L. 2010. Infection of cultured eastern oysters Crassostrea virginica by the boring sponge Cliona celata, with emphasis on sponge life history and mitigation strategies // J. Shellfish Res. V. 29. P. 905.
  44. Che L.M., Campion-Alsumard T.L., Boury-Esnault N. et al. 1996. Biodegradation of shells of the black pearl oyster, Pinctada margaritifera var. cumingii, by microborers and sponges of French Polynesia // Mar. Biol. V. 126. P. 509.
  45. Clarke K.R., Gorley R.N., Somerfield P.J. et al. 2014. Change in Marine Communities: An Approach to Statistical Analysis and Interpretation (3rd edition). PRIMER-E Ltd: Plymouth.
  46. Gleason F.H., Gadd G.M., Pittc J.I. et al. 2017. The roles of endolithic fungi in bioerosion and disease in marine ecosystems. I. General concepts // Mycology. V. 8. № 3. P. 205. https://doi.org/10.1080/21501203.2017.1352049
  47. Golubic S., Radtke G., Le Campion-Alsumard T. 2005. Endolithic fungi in marine ecosystems // Trends Microbiol. V. 13. № 5. P. 229. https://doi.org/10.1016/j.tim.2005.03.007
  48. Crous P.W., Groenewald J.Z. 2013. A phylogenetic re-evaluation of Arthrinium // IMA Fungus. V. 4. № 1. Р. 133. https://doi.org/10.5598/imafungus.2013.04.01.13
  49. Grovel O., Pouchus Y., Verbist J. 2003. Accumulation of gliotoxin, a cytotoxic mycotoxin from Aspergillus fumigatus, in blue mussel (Mytilus edulis) // Toxicon. V. 42. № 3. Р. 297. https://doi.org/10.1016/S0041-0101(03)00146-6
  50. Cwalina B. 2008. Biodeterioration of concrete // Architecture Civil Engineering Environment. V. 1. № 4. Р. 133.
  51. De Hoog G.S., Guarro J., Gene J. 2000. Atlas of Clinical Fungi. Utrecht: Centraalbureau voor Schimmelcultures.
  52. Fitridge I., Dempster T., Guenther J. et al. 2012. The impact and control of biofouling in marine aquaculture: a review // Biofouling. V. 28. № 7. P. 649. https://doi.org/10.1080/08927014.2012.700478
  53. Fromont J., Craig R., Rawlinson L., Alder J. 2005. Excavating sponges that are destructive to farmed pearl oysters in Western and Northern Australia // Aquacult. Res. V. 36. Р. 150.
  54. Ismail M.A., Abdel-Hafez S.I.I., Hussein N.A. et al. 2015. Contributions to the genus Fusarium in Egypt with dichotomous keys for identification of species. Publisher: TMKarpiński Suchy Las, Poland.
  55. Jones E.B.G., Suetrong S., Sakayaroj J. et al. 2015. Classification of marine Ascomycota, Basidiomycota, Blastocladiomycota and Chytridiomycota // Fungal Diversity. V. 73. Р. 1. https://doi.org/10.1007/s13225-015-0339-4
  56. Hou W., Lian B., Zhang X. 2011. CO2 mineralization induced by fungal nitrate assimilation // Bioresour. Technol. V. 102. Р. 1562. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2010.08.080
  57. Kohlmeyer J. 1969. The Role of marine fungi in the penetration of calcareous substances // American Zoologist. V. 9. Iss. 3. P. 741. https://doi.org/10.1093/icb/9.3.741
  58. Kohlmeyer J., Kohlmeyer E. 1979. Marine mycology: The Higher fungi. N.Y.: Acad. Press.
  59. Kopytina N.I., Bocharova E.A. 2021. Fouling communities of microscopic fungi on various substrates of the Black Sea // Biosystems Diversity. V. 29. № 4. P. 345. https://doi.org/10.15421/012144
  60. Menon R.R., Luo J., Chen X. et al. 2019. Screening of fungi for potential application of self-healing concrete // Scientific Reports. V. 9. P. 2075. https://doi.org/10.1038/s41598-019-39156-8
  61. Otene B.B., Ejiko E.O, Deekae S.N. 2021. Fungal diversity in water and mangrove oyster (Crassostrea gasar), Woji/Trans-Amadi Creek, Port Harcourt, Nigeria // Int. J. Res. Innovation in Appl. Sci. (IJRIAS). V. VI. Iss. II. P. 218.
  62. Pyecroft S.B. 2022. Shell-boring polychaetes (mudworms) and sponges affecting oysters, scallops, and abalone // Aquaculture Pathophysiol. V. II. Crustacean and Mollusks Diseases. P. 583. https://doi.org/10.1016/B978-0-323-95434-1.00077-2
  63. Refai M., El-Yazid H.A., Hassan A. 2014. Monograph on Aspergillus and Aspergillosis in man, animals and birds. A guide for classification and identification of aspergilli, diseases caused by them, diagnosis and treatment.
  64. Sallenave-Namont C., Pouchus Y.F., Du Pont T.R. et al. 2000. Toxigenic saprophytic fungi in marine shellfish farming areas // Mycopathologia. Р. 149. P. 21. http://dx.doi.org/10.1023/A:1007259810190
  65. Sazanova K.V., Zelenskaya M.S., Pavlova O.A. et al. 2023. The peculiarities of the mycobiota formation on the saint petersburg stone monuments based on metagenomics and cultural data // Микология и фитопатология. Т. 57. № 5. P. 321. https://dx.doi.org/10.31857/S0026364823050070
  66. Thomas P.A. 1979. Boring sponges destructive to economically important Molluscan beds and coral reefs in Indian seas // Indian J. of Fish. V. 26 № 1, 2. P. 163.
  67. Visagie C.M., Houbraken J., Frisvad J.S. et al. 2014. Identification and nomenclature of the genus Penicillium // Studies in Mycology. V. 78. P. 343. https://dx.doi.org/10.1016/j.simyco.2014.09.011
  68. Voronin L.V. 2014. Terrigenous micromycetes in freshwater ecosystems (Review) // Inland Water Biol. V. 7. № 4. P. 352. http://dx.doi.org/10.1134/S1995082914040191
  69. Woudenberg J.H.C., Groenewald J.Z., Binder M., Crous P.W. 2013. Alternaria redefined // Studies in Mycology. V. 75. P. 171. https://doi.org/10.3114/sim0015
  70. Woudenberg J.H.C., Hanse B., van Leeuwen G.C.M. et al. 2017. Stemphylium revisited // Studies in Mycology. V. 87. P. 77. https://dx.doi.org/10.1016/j.simyco.2017.06.001
  71. Woudenberg J.H.C., Truter M., Groenewald J.Z., Crous P.W. 2014. Large-spored Alternaria pathogens in section Porri disentangled // Studies in Mycology. V. 79. P. 1. https://dx.doi.org/10.1016/j.simyco.2014.07.003

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».