Features of collateral portal circulation in the formation of gastric varices in patients with portal hypertension

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: Bleeding from esophageal varices and gastric varices is the most frequent and life-threatening complication of portal hypertension is. In 20% to 30% of cases, gastric varices are the source of hemorrhage. Bleeding from gastric varices is more dangerous than bleeding from esophageal varices, due to its greater bleeding volume and persistence as well as the lower therapeutic effectiveness of conventional hemostatic methods. Preventing the development and progression of gastric varices is therefore a key element in managing and preventing portal hypertensive bleeding.

AIM: This study aimed to improve algorithms for preventing and treating portal hypertensive gastric bleeding by characterizing the features of collateral circulation within the gastroesophageal region of the portal system in the context of gastric varix formation.

METHODS: A total of 137 patients with portal hypertension were examined. The main group included 67 patients with gastroesophageal varices type 1 or type 2 or isolated fundal varices. The etiologic factor of portal hypertension was liver cirrhosis of various etiologies in 37 cases and extrahepatic portal hypertension in 30 cases. Left-sided portal hypertension resulting from isolated splenic vein thrombosis was established in 13 (43.3%) patients with extrahepatic portal hypertension. Subcompensated liver function was identified in 22 cirrhotic patients and decompensated in 15 according to the C. Child – D. Turcotte – R. Pugh classification. The control group comprised 70 patients with portal hypertension and esophageal varices without extension of varices across the gastroesophageal junction. Cirrhosis was the etiologic factor of portal hypertension in 44 patients, whereas the elevated portal venous pressure in 26 patients was due to extrahepatic portal hypertension resulting from portal vein thrombosis. Based on the C. Child – D. Turcotte – R. Pugh classification, subcompensated liver function was noted in 25 cirrhotic patients and decompensated in 19.

RESULTS: Hepatofugal flow through the left gastric vein was the major factor resulting in the formation of esophageal varices and gastroesophageal varices type 1, which was characteristic for patients with cirrhosis. When an afferent inflow via the posterior gastric vein was present in addition to the left gastric vein, gastroesophageal varices type 2 developed more frequently. Concurrent retrograde flow through all three afferent vessels (left gastric vein, posterior gastric vein, and short gastric veins) resulted in a twofold higher likelihood of the development of isolated fundal varices or combined gastroesophageal varices type 1/type 2 patterns and occurred with similar frequency in both intrahepatic and extrahepatic portal hypertension (p = 0.0014). Retrograde flow through the posterior gastric vein and short gastric veins led to the development of isolated fundal varices type 1 and was typically associated with left-sided portal hypertension.

CONCLUSION: When making a differentiated selection of treatment and prevention methods for gastric variceal bleeding, the identified characteristics of collateral circulation in the gastroesophageal portal system must be considered.

About the authors

Ilyia I. Dzidzava

Kirov Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0002-5860-3053
SPIN-code: 7336-9643

MD, Dr. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Arif A. Dzhafarov

Kirov Military Medical Academy

Author for correspondence.
Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0003-1999-7288
SPIN-code: 1023-1626
Russian Federation, Saint Petersburg

Sergei A. Alent’yev

Kirov Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0002-4562-113X
SPIN-code: 9029-8278

MD, Dr. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Bogdan N. Kotiv

Kirov Military Medical Academy

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0009-0005-0809-5379
SPIN-code: 4038-0855

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergei A. Bugaev

A.V. Vishnevsky National Medical Research Center for Surgery

Email: vmeda-nio@mil.ru
ORCID iD: 0000-0003-2097-3179
SPIN-code: 5373-9020

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

References

  1. Sarin SK, Lahoti D, Saxena SP, et al. Prevalence, classification and natural history of gastric varices: A long-term follow-up study in 568 portal hypertension patients. Hepatology. 1992;16(6):1343–1349. doi: 10.1002/hep.1840160607
  2. Lesmana CRA, Kalista KF, Sandra S, et al. Clinical significance of isolated gastric varices in liver cirrhotic patients: A single-referral-centre retrospective cohort study. JGH Open. 2020;4(3):511–518. doi: 10.1002/jgh3.12292
  3. Kotiv BN, Dzidzava II, Turmakhanov ST. The method of portacaval shunt for esophagogastric varical bleeding in portal hypertension. Vestnik of Novgorod State University. 2014;78:62–65. EDN: SFVTKL
  4. Samsonyan EK, Kurganov IA, Bogdanov DY. Endoscopic methods of treatment of esophageal and gastric variceal veins. Endoscopic Surgery. 2017;23(3):49–53. doi: 10.17116/endoskop201723349-53 EDN: ZQOLET
  5. Shertsinger AG, Zhigalova SB, Semenova TS, et al. Role of endoscopy in the treatment of portal hypertension patients. Annals of HPB Surgery. 2015;20(2):20–30. doi: 10.16931/1995-5464.2015220-30
  6. D'Amico G, Pasta L, Morabito A, et al. Competing risks and prognostic stages of cirrhosis: a 25-year inception cohort study of 494 patients. Aliment Pharmacol Ther. 2014;39(10):1180–1193. doi: 10.1111/apt.12721
  7. de Franchis R, Bosch J, Garcia-Tsao G, et al. Baveno VII – Renewing consensus in portal hypertension. J Hepatol. 2022;76(4):959–974. doi: 10.1016/j.jhep.2021.12.022 EDN: GQLTFE
  8. Zhigalova SB, Manukiyan GV, Shertsinger AG, et al. Prognostic criteria of variceal bleeding in patients with portal hypertension. Annals of HPB Surgery. 2018;23(4):76–85. doi: 10.16931/1995-5464.2018476-85 EDN: YUZDVR
  9. Sekeev AN, Verbitskii VG, Alimov PA, et al. Left-sided portal hypertension: the role of endovascular methods in treatment. Russian Military Medical Academy Reports. 2021;40(S1-1):171–174. EDN: JHHKSX
  10. Wani ZA, Bhat RA, Bhadoria AS, et al. Gastric varices: Classification, endoscopic and ultrasonographic management. J Res Med Sci. 2015;20(12):1200–1207. doi: 10.4103/1735-1995.172990
  11. Conejo I, Guardascione MA, Tandon P, et al. Multicenter external validation of risk stratification criteria for patients with variceal bleeding. Clin Gastroenterol Hepatol. 2018;16(1):132–139. doi: 10.1016/j.cgh.2017.04.042
  12. Reverter E, Tandon P, Augustin S, et al. A MELD-based model to determine risk of mortality among patients with acute variceal bleeding. Gastroenterology. 2014;146(2):412–419.e3. doi: 10.1053/j.gastro.2013.10.018
  13. Seo YS. Prevention and management of varices. Clin Mol Hepatol. 2018;24(1):20–42. doi: 10.3350/cmh.2017.0064
  14. Efimov DY, Fedoruk DA, Nosik V, et al. Evolution of approaches to portal hypertension syndrome and principles underlying treatment personalization. Annals of HPB Surgery. 2022;27(2):39–47. doi: 10.16931/1995-5464.2022-2-39-47 EDN: AYUEFE
  15. Kaplan DE, Ripoll C, Thiele M, et al. AASLD Practice Guidance on risk stratification and management of portal hypertension and varices in cirrhosis. Hepatology. 2024;79(5):1180–1211. doi: 10.1097/HEP.0000000000000647 EDN: FZVUIT
  16. Gralnek IM, Camus Duboc M, Garcia-Pagan JC, et al. Endoscopic diagnosis and management of esophagogastric variceal hemorrhage: European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) Guideline. Endoscopy. 2022;54(11):1094–1120. doi: 10.1055/a-1939-4887 EDN: SSXEYF
  17. Ivanusa SY, Onnicev IE, Khokhlov AV, et al. Correction of complications portal hypertension syndrome. Bulletin of the Russian Military Medical Academy. 2018;(1):127–131. doi: 10.17816/brmma12262 EDN: YXCBRS
  18. Kotiv BN, Dzidzava II, Alentyev SA, et al. Minimally invasive surgical interventions in the treatment and prevention of bleeding from varicose veins of the esophagus and stomach. Russian Military Medical Academy Reports. 2020;39(3):65–73. doi: 10.17816/rmmar64987 EDN: ICIUMA
  19. Zhigalova SB, Korshunov IB, Melkumov AB, et al. The treatment and prophylaxis of the bleeding in portal hypertension patients. Herald of Surgical Gastroenterology. 2009;1:5–9. EDN: KWKSTP
  20. Khoronko YV, Kosovtsev EV, Kozyrevskiy MA, et al. Portosystemic shunting procedures for complicated portal hypertension: modern opportunities of mini-invasive technique. Annals of HPB Surgery. 2021;26(3):34–45. doi: 10.16931/1995-5464.2021-3-34-45 EDN: JRVEUW
  21. Bandali MF, Mirakhur A, Lee EW, et al. Portal hypertension: Imaging of portosystemic collateral pathways and associated image-guided therapy. World J Gastroenterol. 2017;23(10):1735–1746. doi: 10.3748/wjg.v23.i10.1735
  22. Henry Z. Treatment of gastro-fundal varices (including a discussion of BRTO). Current Hepatology Reports. 2018;17:184–192. doi: 10.1007/s11901-018-0415-9
  23. Kiyosue H, Ibukuro K, Maruno M, et al. Multidetector CT anatomy of drainage routes of gastric varices: a pictorial review. Radiographics. 2013;33(1):87–100. doi: 10.1148/rg.331125037
  24. Saad WE, Wagner CC, Lippert A, et al. Protective value of TIPS against the development of hydrothorax/ascites and upper gastrointestinal bleeding after balloon-occluded retrograde transvenous obliteration (BRTO). Am J Gastroenterol. 2013;108(10):1612–1619. doi: 10.1038/ajg.2013.232
  25. Sarin SK, Kumar A. Gastric varices: profile, classification, and management. Am J Gastroenterol. 1989;84(10):1244–1249. doi: 10.1111/j.1572-0241.1989.tb06152.x
  26. Manukyan GV, Malov SL, Ghigalova SB. Pathomorphology of portal vascular beds and varicose veins of the stomach in intrahepatic portal hypertension. Annals of HPB Surgery. 2024;29(4):34–44. doi: 10.16931/1995-5464.2024-4-34-44 EDN: TVHFCO
  27. Saad WE, Kitanosono T, Koizumi J, et al. The conventional balloon-occluded retrograde transvenous obliteration procedure: indications, contraindications, and technical applications. Tech Vasc Interv Radiol. 2013;16(2):101–151. doi: 10.1053/j.tvir.2013.02.003
  28. Vidal-Gonzalez J, Quiroga S, Simón-Talero M, et al. Spontaneous portosystemic shunts in liver cirrhosis: new approaches to an old problem. Therap Adv Gastroenterol. 2020;13:1756284820961287. doi: 10.1177/1756284820961287 EDN: UZCMQP
  29. Cárdenas A, Ginès P. Portal hypertension. Curr Opin Gastroenterol. 2009;25(3):195–201. doi: 10.1097/MOG.0b013e328329e154
  30. Vianna A, Hayes PC, Moscoso G, et al. Normal venous circulation of the gastroesophageal junction. A route to understanding varices. Gastroenterology. 1987;93(4):876–889. doi: 10.1016/0016-5085(87)90453-7
  31. Kiyosue H, Ibukuro K, Maruno M, et al. Multidetector CT anatomy of drainage routes of gastric varices: a pictorial review. Radiographics. 2013;33(1):87–100. doi: 10.1148/rg.331125037
  32. Chikamori F, Kuniyoshi N, Shibuya S, et al. Correlation between endoscopic and angiographic findings in patients with esophageal and isolated gastric varices. Dig Surg. 2001;18(3):176–181. doi: 10.1159/000050126
  33. Hirota S, Matsumoto S, Tomita M, et al. Retrograde transvenous obliteration of gastric varices. Radiology. 1999;211(2):349–356. doi: 10.1148/radiology.211.2.r99ma25349
  34. Fukuda T, Hirota S, Sugimoto K, et al. ‘Downgrading' of gastric varices with multiple collateral veins in balloon-occluded retrograde transvenous obliteration. J Vasc Interv Radiol. 2005;16(10):1379–1383. doi: 10.1097/01.rvi.0000175336.05823.cb
  35. Matsumoto A, Hamamoto N, Nomura T, et al. Balloon-occluded retrograde transvenous obliteration of high risk gastric fundal varices. Am J Gastroenterol. 1999;94(3):643–649. doi: 10.1016/S0002-9270(98)00809-0 EDN: BDHAMV
  36. Saad WE, Al-Osaimi AMS, Caldwell SH. Pre- and post-balloon-occluded retrograde transvenous obliteration clinical evaluation, management, and imaging: indications, management protocols, and follow-up. Tech Vasc Interv Radiol. 2012;15(3):165–202. doi: 10.1053/j.tvir.2012.07.003
  37. Saad WE. Endovascular management of gastric varices. Clin Liver Dis. 2014;18(4):829–851. doi: 10.1016/j.cld.2014.07.005
  38. Garcia-Pagán JC, Barrufet M, Cardenas A, et al. Management of gastric varices. Clin Gastroenterol Hepatol. 2014;12(6):919–928. doi: 10.1016/j.cgh.2013.07.015

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Eco-Vector

License URL: https://eco-vector.com/for_authors.php#07

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».